Regulación de la maduración de la cereza: ABA, auxinas y control transcripcional

La maduración de la cereza implica una reorganización coordinada de la pigmentación, la composición, el metabolismo y las propiedades mecánicas del fruto. Su clasificación tradicional como fruto no climatérico describe fundamentalmente la ausencia de una respuesta respiratoria climatérica canónica, pero no implica que la maduración sea un proceso pasivo ni que carezca de una regulación hormonal activa.

La evidencia acumulada muestra una red en la que el ácido abscísico (ABA) ocupa una posición especialmente relevante y en la que también participan auxinas, giberelinas, citoquininas y, de forma más variable, el etileno. Además, una misma señal puede producir respuestas diferentes dependiendo del cultivar y, de manera especialmente importante, del estado de desarrollo en el que actúa. La maduración de la cereza se interpreta así mejor como una transición multihormonal y parcialmente modular que como una secuencia dirigida por una única hormona.

1. Un fruto no climatérico con una regulación hormonal activa

La clasificación no climatérica de la cereza no debe identificarse con ausencia de participación del etileno. Li et al. (1994) no observaron el patrón respiratorio característico de los frutos climatéricos, pero trabajos posteriores han mostrado que la producción endógena de etileno puede aumentar en determinados genotipos y estados de maduración.

En ‘Burlat’, Remon et al. (2006) detectaron durante dos temporadas un pequeño pico de etileno en un contexto en el que la respiración no mostró una respuesta climatérica convencional. Giné-Bordonaba et al. (2017) observaron igualmente aumentos de etileno durante el desarrollo de ‘Prime Giant’ y ‘Cristalina’, en paralelo con cambios de coloración y ablandamiento. Por el contrario, Ren et al. (2011), trabajando con ‘Hongdeng’, no detectaron una producción endógena comparable durante la maduración natural. Esta heterogeneidad obliga a separar dos cuestiones distintas: la clasificación respiratoria no climatérica de la cereza y la posible participación del etileno en procesos concretos de maduración.

La misma complejidad aparece en el resto de las hormonas. En ‘Prime Giant’, Teribia et al. (2016) siguieron ABA, auxinas, giberelinas y citoquininas durante el desarrollo natural y observaron perfiles temporales diferentes, asociados con cambios de biomasa, azúcares y antocianinas. Esas asociaciones son fisiológicamente informativas, pero una coincidencia temporal entre hormona y atributo no demuestra por sí sola una relación causal.

La respuesta reguladora depende, por tanto, tanto de qué señal está presente como de cuándo, dónde y en qué genotipo actúa.

2. ABA: la señal con mayor apoyo funcional

Entre las señales hormonales estudiadas en cereza, el ABA cuenta actualmente con el conjunto de evidencias funcionales más consistente.

Ren et al. (2011) observaron en ‘Hongdeng’ un aumento de la expresión de PacNCED1, gen relacionado con la biosíntesis de ABA, junto con el incremento del contenido endógeno de ABA durante el inicio de la maduración. La aplicación exógena de ABA favoreció además el ablandamiento, la pigmentación y otros indicadores de maduración.

Luo et al. (2014) situaron el incremento rápido del ABA alrededor del estado pajizo, con un máximo cuatro días antes de la cosecha comercial en sus condiciones experimentales. El ABA exógeno aumentó la acumulación de antocianinas y el índice de madurez basado en la relación entre sólidos solubles y acidez titulable (SSC/TA). Estos resultados apoyan la participación funcional del ABA, pero no justifican considerarlo un interruptor suficiente para desencadenar la maduración en cualquier momento.

La capacidad del fruto para responder a ABA depende del estado de desarrollo. En ‘Satohnishiki’, Kondo e Inoue (1997) obtuvieron respuestas diferentes al aplicar ABA a 30 o 36 días después de plena floración. Luo et al. (2014) observaron asimismo que el tratamiento no producía la misma respuesta antes de finalizar el endurecimiento del hueso ni cuando el fruto estaba ya completamente maduro.

La secuencia temporal entre señal hormonal y pigmentación ha podido resolverse con mayor detalle. Kuhn et al. (2021) observaron que los niveles de transcritos de PavNCED1 y de distintos componentes de la señalización de ABA aumentaban durante la transición de verde claro a rosa, mientras que el aumento más marcado de los transcritos relacionados con la vía antociánica se producía posteriormente, entre los estados rosa y rojo. La aplicación de ABA al inicio de la coloración adelantó además la evolución del índice de diferencia de absorbancia (I_AD) y aumentó la acumulación de antocianinas.

Esta secuencia sitúa la señal de ABA antes de una parte importante de la respuesta pigmentaria, pero no demuestra que ABA sea la única señal responsable de la transición.

3. Homeostasis y señalización de ABA: de la asociación a la función

La evidencia se fortalece cuando la concentración hormonal deja de ser únicamente una variable observada y se perturban experimentalmente componentes concretos de su metabolismo o señalización.

Li et al. (2015) estudiaron PacCYP707A2, que codifica una ABA 8′-hidroxilasa implicada en el catabolismo de ABA. En frutos de ‘Satonishiki’, el silenciamiento de PacCYP707A2 mediante silenciamiento génico inducido por virus (VIGS) promovió la coloración y la maduración. Los frutos silenciados presentaron menor firmeza y mayores contenidos de ABA, sólidos solubles y antocianinas que los controles; aumentó además la expresión de PacNCED1 y se modificó la expresión de genes relacionados con ABA y maduración. Estos resultados proporcionan evidencia funcional de que PacCYP707A2 actúa como regulador negativo de la maduración en las condiciones ensayadas.

La vía canónica de señalización de ABA está también representada en cereza. Wang et al. (2015) identificaron tres genes PaPYL que codifican receptores PYR1-LIKE (PYL) de ABA, seis PaPP2C que codifican fosfatasas de proteína tipo 2C (PP2C) y seis PaSnRK2 que codifican quinasas relacionadas con SNF1 de la subfamilia 2 (SnRK2). Sus perfiles de expresión respondieron de forma diferente a ABA y auxina. Esta evidencia sitúa receptores, fosfatasas y quinasas de la vía central del ABA dentro de la transición a maduración, pero un cambio de abundancia de transcritos no demuestra por sí mismo la función fisiológica de cada componente.

La caracterización de PavSnRK2.2 aporta evidencia funcional adicional. Wang et al. (2026) seleccionaron este miembro de la familia SnRK2 por el aumento de su expresión durante la maduración y su respuesta a ABA. El silenciamiento transitorio de PavSnRK2.2 en cereza retrasó la maduración y redujo la expresión de genes relacionados con biosíntesis de antocianinas, degradación de la pared celular y metabolismo de azúcares y ácidos. Además, un ensayo de inmunoprecipitación y actividad quinasa mostró que la actividad de PavSnRK2.2 aumentaba en respuesta a ABA. La combinación de perturbación en cereza y evidencia bioquímica proporciona un soporte funcional considerable para su participación como regulador positivo de la señal de ABA.

4. Auxina: una función dependiente del momento y del contexto hormonal

La auxina constituye un buen ejemplo de por qué una hormona no debería clasificarse simplemente como promotora o inhibidora de la maduración.

Wang et al. (2015) observaron que ABA aplicado alrededor del inicio de la maduración reducía el contenido endógeno de ácido indol-3-acético (IAA) y promovía determinados indicadores de maduración. Por el contrario, la aplicación de IAA aumentaba ABA endógeno pero retrasaba el inicio de la maduración. Una concentración elevada de ABA no define, por tanto, por sí sola el estado regulador del fruto cuando otra vía hormonal ha sido perturbada.

Clayton-Cuch et al. (2021) aplicaron ácido 1-naftalenacético (NAA) en estado pajizo. Los frutos tratados mostraron mayor acumulación de antocianinas y menor firmeza. El tratamiento aumentó además el éster glucosídico de ABA (ABA-GE) y el ácido 1-aminociclopropano-1-carboxílico (ACC), precursor del etileno, y modificó la expresión de genes relacionados con biosíntesis de etileno y antocianinas. Estos resultados demuestran que una perturbación auxínica puede modificar simultáneamente varias rutas regulatorias, aunque no establecen una cadena causal única NAA → ABA → etileno → maduración.

Maldonado et al. (2026) aplicaron durante el estado verde claro el compuesto 5d, previamente caracterizado por actividad anti-auxina. El tratamiento adelantó la coloración y la evolución del I_AD, pero simultáneamente retrasó el ablandamiento y el incremento del contenido de sólidos solubles e impidió el aumento de ABA observado en los controles.

Una única intervención produjo, por tanto, respuestas temporales de signo diferente en varios atributos asociados a la maduración. El experimento aporta evidencia funcional de la participación de la señalización auxínica bajo las condiciones ensayadas. Las redes de coexpresión obtenidas en el mismo estudio identificaron además módulos y genes candidatos, pero la coexpresión, por sí sola, no establece causalidad entre sus componentes.

5. Giberelinas, citoquininas y etileno: evidencias de diferente resolución

Las giberelinas también modifican la transición, pero la respuesta depende claramente del genotipo.

Kuhn et al. (2020) compararon ‘Glenred’, de maduración temprana, y ‘Lapins’, de media estación. La aplicación de ácido giberélico (GA₃) aumentó la proporción de frutos con coloración más clara en ambos cultivares, pero el retraso del I_AD fue evidente únicamente en ‘Lapins’. La respuesta molecular tampoco fue equivalente: en ‘Lapins’ aumentó la expresión de varios genes PavPP2C, mientras que en ‘Glenred’ aumentó PavCYP707A2 y disminuyeron determinados PavPP2C y PavSnRK2. Un mismo tratamiento hormonal puede, por tanto, alterar nodos diferentes de la red ABA dependiendo del cultivar.

Las citoquininas presentan un nivel de evidencia funcional más limitado. Teribia et al. (2016) documentaron cambios de trans-zeatina, isopenteniladenosina y otras formas de citoquininas durante el desarrollo natural. Kuhn et al. (2025), mediante secuenciación de ARN (RNA-Seq) y secuenciación con bisulfito del genoma completo (WGBS), detectaron tras el tratamiento con ABA cambios de expresión en genes relacionados con auxina y diferencias de metilación en genes asociados con biosíntesis de citoquininas. Estos resultados amplían la red reguladora, pero una asociación transcriptómica o de metilación no demuestra causalidad epigenética ni sustituye una perturbación funcional específica de la vía de citoquininas.

El etileno presenta igualmente una respuesta variable. En ‘Satohnishiki’, el etefón aplicado a 36 días después de plena floración favoreció la acumulación de antocianinas (Kondo e Inoue, 1997). En cambio, Luo et al. (2014) no observaron efectos significativos del etefón sobre firmeza, azúcares, índice de madurez o antocianinas. Los resultados disponibles no sostienen una maduración dependiente del etileno, pero tampoco permiten equiparar automáticamente «no climatérico» con «ausencia de participación del etileno». Su contribución parece depender del genotipo, del estado del fruto y del proceso considerado.

6. De las señales hormonales al control transcripcional

Las hormonas constituyen señales regulatorias, pero los cambios fenotípicos requieren su conexión con programas de expresión y con procesos efectores específicos.

Uno de los sistemas mejor resueltos corresponde al control del ablandamiento. Zhai et al. (2022) demostraron que los factores de transcripción de la familia Dof (DNA-binding with one finger) PavDof6, PavDof2 y PavDof15 se unen directamente a promotores de genes relacionados con modificación de la pared celular. PavDof6 activa su transcripción, mientras PavDof2 y PavDof15 ejercen una acción represora. La sobreexpresión transitoria de PavDof6 adelantó el ablandamiento y la de PavDof2/PavDof15 lo retrasó.

El mismo estudio identificó conexiones con la señalización auxínica: el factor de respuesta a auxina (ARF) PavARF8 activa la transcripción de PavDof2 y PavDof15. Además, PavARF8 y los factores PavDof2/6/15 se unen directamente al promotor de PavNCED1 y regulan su actividad transcripcional. Estas evidencias permiten hablar de regulación directa para esas interacciones específicas, pero no convierten toda la red hormonal y de coexpresión en una red causal demostrada.

Otro regulador con evidencia funcional es PavNAC56, un factor de transcripción de la familia NAC (NAM/ATAF/CUC). Qi et al. (2022) observaron que el silenciamiento de PavNAC56 mediante VIGS retrasaba la maduración: los frutos conservaron mayor firmeza y presentaron menores contenidos de ABA, antocianinas y sólidos solubles. Los ensayos de unión a promotor y dual-luciferasa mostraron además que PavNAC56 se une directamente a los promotores de PavPG2, PavEXPA4, PavPL18 y PavCEL8 y activa su expresión. Esta combinación de perturbación funcional y regulación directa proporciona una conexión molecular entre un factor de transcripción y genes efectores de remodelación de la pared.

7. De la asociación al mecanismo

La incorporación de transcriptómica, metabolómica y epigenómica ha multiplicado el número de candidatos relacionados con la maduración, pero también obliga a distinguir con precisión el alcance de las inferencias. Los perfiles temporales, las redes de coexpresión y las diferencias de metilación permiten identificar asociaciones, secuencias y candidatos regulatorios, pero no demuestran por sí solos que un componente controle directamente al siguiente.

Las perturbaciones experimentales permiten avanzar hacia inferencias funcionales. La aplicación exógena de una hormona demuestra capacidad de respuesta a la señal, pero no establece por sí sola que esa señal endógena sea necesaria para el proceso. Las perturbaciones farmacológicas y génicas permiten intervenir sobre vías o componentes concretos, aunque su interpretación depende de la especificidad del tratamiento y del diseño experimental. La demostración de una interacción directa con una región reguladora y de su efecto sobre la actividad transcripcional permite establecer regulación molecular directa para esa conexión concreta.

Estas aproximaciones no constituyen una clasificación simple de estudios «mejores» o «peores». Representan diferentes niveles de alcance inferencial, y una interacción demostrada en un cultivar y estado determinados no garantiza que tenga idéntica importancia en otro genotipo, campaña, ambiente o ventana de desarrollo.

El marco regulatorio resultante es mucho más complejo que una cadena hormonal lineal. El ABA dispone del soporte funcional más consistente, la auxina puede modificar la temporización y desacoplar distintos componentes de la maduración, las respuestas a giberelinas dependen claramente del genotipo y la contribución del etileno y de las citoquininas está menos uniformemente resuelta. A su vez, genes como PacCYP707A2 y PavSnRK2.2, junto con los factores de transcripción PavDof2/6/15 y PavNAC56, proporcionan conexiones funcionales y moleculares cada vez más específicas entre señalización, pigmentación, ablandamiento y metabolismo de solutos.

Esta organización ayuda a explicar por qué una intervención hormonal puede adelantar la coloración y, al mismo tiempo, retrasar el ablandamiento o la acumulación de sólidos solubles. La cereza no pasa de un estado inmaduro a otro maduro mediante un único interruptor fisiológico: distintos componentes de la maduración pueden avanzar a velocidades diferentes porque sus controles regulatorios solo están parcialmente acoplados.

Referencias

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